Il suo nome deriva molto probabilmente dal greco kamaròtos, “ricurvo”, o dal latino camurus “incurvato”. In entrambi i casi si riferisce alle numerose grotte calcaree, in cui ancora oggi è possibile trovare reperti archeologi risalenti all’era Paleolitica. Dopo la caduta dell’Impero Romano d’Occidente, nel V secolo, i pochi ritrovamenti attestano di un territorio scarsamente popolato. Essendo una zona strategica, Camerota soffrì molto durante la guerra dei Vespri Siciliani alla fine del XIII secolo, che terminò con la divisione del Regno fra la parte di Napoli e quella di Sicilia. Nel 1552 la cittadina venne devastata e saccheggiata dai turchi del raìs Dragut.
Nel 1647 la città, cavalcando la sommossa di Masaniello, si sollevò contro il proprio signore e nel 1828 aderì ai moti cilentani soffocati dai Borboni. Conseguentemente vennero fatte edificare dal viceré di Napoli le Torri di vedetta, che sono tuttora visibili. Dal 1811 al 1860 fu capoluogo dell’omonimo circondario appartenente al Distretto di Vallo del Regno delle Due Sicilie. Dal 1860 al 1927, durante il Regno d’Italia, fu capoluogo dell’omonimo mandamento appartenente al Circondario di Vallo della Lucania.
Nell’882 i Bizantini furono cacciati dai Saraceni che costruirono un ribàt (nuova fortificazione); da qui partivano gli attacchi ai paesi vicini fino a Salerno. Nel 915 i Saraceni furono cacciati e Agropoli tornò in mano ai vescovi, che intanto si erano stabiliti a Capaccio. I vescovi dominarono la città per tutta l’epoca medioevale, insieme ai centri di Ogliastro ed Eredita. Dal 1811 al 1860 fece parte del circondario di Torchiara, appartenente al distretto di Vallo del Regno delle Due Sicilie. Dal 1860 al 1927, durante il Regno d’Italia, fece parte del mandamento di Torchiara, appartenente al circondario di Vallo della Lucania.