In epoca romana, a partire dal I secolo a.C., è attestata la presenza di un piccolo borgo marittimo, Ercula, in prossimità dell’attuale lungomare San Marco, destinato a servire da approdo anche per la vicina Paestum, il cui porto andava insabbiandosi. In seguito alle incursioni dei vandali nel V secolo il borgo, difficilmente difendibile, venne abbandonato dagli abitanti, che si trasferirono sul vicino promontorio. Tra il 535 e il 553, con la guerra greco-gotica, i Bizantini greci vi collocarono una roccaforte che prese il nome di Acropolis. Alla fine del VI secolo vi si rifugiò il vescovo di Paestum per sfuggire ai Longobardi. Con l’arrivo di profughi bizantini dalla Lucania, Agropoli si ingrandì e divenne sede di un vescovato.
Nell’882 i Bizantini furono cacciati dai Saraceni che costruirono un ribàt (nuova fortificazione); da qui partivano gli attacchi ai paesi vicini fino a Salerno. Nel 915 i Saraceni furono cacciati e Agropoli tornò in mano ai vescovi, che intanto si erano stabiliti a Capaccio. I vescovi dominarono la città per tutta l’epoca medioevale, insieme ai centri di Ogliastro ed Eredita. Dal 1811 al 1860 fece parte del circondario di Torchiara, appartenente al distretto di Vallo del Regno delle Due Sicilie. Dal 1860 al 1927, durante il Regno d’Italia, fece parte del mandamento di Torchiara, appartenente al circondario di Vallo della Lucania.